Milly Alcock, 11 Nisan 2000'de Sydney, Yeni Güney Galler'de dünyaya geldi. Alcock, oyunculukla ilk kez Taverners Hill İlkokulu'nun sahnelediği "Little Red Rocking Hood" oyununda Kırmızı Başlıklı Kız rolüyle tanıştı. Akabinde yerel Stanmore İlkokulu'na ve Newtown Sahne Sanatları Lisesi'ne devam etti.
Alcock, 2014 yılında Network Ten'in romantik komedi dizisi "Wonderland"de bir genç kız rolüyle televizyon kariyerine başladı. Daha sonra NBN, Cadbury, KFC ve Woolworths gibi markaların reklamlarında yer aldı. İlk önemli rollerini 2017'de "High Life" web mini dizisinde Isabella Barrett ve ABC Televizyon dizisi "Janet King"in üçüncü sezonunda Cindi Jackson olarak canlandırdı. Showcase drama dizisi "Fighting Season"da (2018) Maya Nordenfelt karakterine hayat verdi. Ayrıca Netflix dizisi "Pine Gap"te Marissa Campbell ve ABC dizisi "Les Norton"da Sian Galese karakterleri ile kamera karşısına geçti. Yine 2018’de ilk uzun metrajlı filmi "The School"da rol aldı. 2019'da, Avustralya'nın kırsal bölgelerinde 2,000 mil yol kat eden kaçak genç Meg rolüyle Foxtel'in komedi-drama dizisi "Upright"ta başrol oynamaya başladı. Üstelik bu dizide rol almak için lise eğitimini yarıda bıraktı. Bu performansıyla Casting Guild of Australia Yükselen Yıldız Ödülü'nü kazandı ve 10. AACTA Ödülleri'nde En İyi Komedi Performansı dalında aday gösterildi.
2022'de HBO'nun "House of the Dragon" dizisinde genç Prenses Rhaenyra Targaryen rolünü üstlendi ve bu rolüyle eleştirmenlerden övgü aldı. Bu performansıyla Drama Dizilerinde En İyi Yardımcı Kadın Oyuncu dalında Critics' Choice Televizyon Ödülü'ne aday gösterildi. 2023 yılında Noel Gallagher's High Flying Birds'ün "Easy Now" şarkısının müzik videosunda yer aldı ve Haziran ayında West End'de Gielgud Theatre'da "The Crucible" adlı oyun ile tiyatro sahnesine çıktı. Yakın dönemde yer aldığı diğer önemli projeler arasında Julianne Moore ve Meghann Fahy ile birlikte başrolde yer aldığı Netflix'in karanlık komedisi Sirens ve “Zor-El / Supergirl” rolünü canlandırdığı DC Universe evrenine ait Superman (2025) ve Supergirl: Woman of Tomorrow (2026) adlı projeler sayılabilir.