Öldüren Oyun, bir grup gencin birbirlerine olan bağlılıklarını test eden ve oyunun derinliklerine indikçe yıkıcı sonuçları olan garip bir nesneyle karşılaşmalarını konu ediyor. Zooza, Rob, Courtney ve Cotton hayatlarının dönüm noktasında olan dört yakın arkadaştır. Bir gün Cotton ve Zooza, bir bahçe satışında tuhaf görünümlü bir eşya bulur. Onu satan kadın gençlere, arkadaşların en derin arzularını söylemelerini sağlayarak gerçek dostluğu test eden "Arkadaşlık Oyunu" olduğunu söyler. Cotton hemen satın alır ve dört arkadaş oyunu denemeye başlar. Dört arkadaş parmaklarını nesnenin üzerine koyar ve birbirlerine arzularını söylerler. Ancak onların isteklerinin beklenmedik bir bedeli olacaktır.